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Um ano após o sacrifício de Olivia Octavius, Petra Parker planeja propor casamento a Marius John Watson, que fez sua estreia musical na Broadway. No Central Park, um meteorito cai nas proximidades durante o encontro, do qual um simbionte extraterrestre escorre e segue Petra até seu apartamento, prendendo-se à sua moto. Harriet Osborn, sabendo que Petra é a Mulher-Aranha, procura vingar a morte de sua mãe. Usando o gás de melhoria de desempenho de Nora e a tecnologia da Duende Verde, ela luta contra Petra até um eventual impasse, desenvolvendo amnésia parcial depois de cair de seu planador. Enquanto isso, a polícia persegue a condenada fugitiva Felicity Marko, que visita o marido e o filho doente antes de fugir. Ela cai em um acelerador de partículas experimental que funde seu corpo com a areia circundante e ganha a habilidade de controlar e reformar seu corpo com areia, tornando-se a Mulher-Areia. Durante um festival em homenagem à Mulher-Aranha por salvar a vida de Gwain Stacy, Petra o beija para agradar a multidão, irritando Marius John. Marko então rouba um caminhão blindado e escapa após um duelo com a Mulher-Aranha. A capitã da polícia de Nova York Georgie Stacy, mãe de Gwain, informa a Petra e seu tio Marc que Marko é a verdadeira assassina da tia Benita; a suspeita inicial era simplesmente cúmplice de Marko. Enquanto espera que Marko saia do esconderijo, o simbionte assimila o traje de Petra enquanto ela dorme nele. Petra acorda no topo de um prédio, descobrindo que o simbionte transformou seu traje preto e aumentou seus poderes, mas também aumenta sua agressividade. Petra luta contra Marko em um metrô. Descobrindo que a água a enfraquece, Petra abre um cano, transformando Marko em lama e lavando-a. A nova atitude de Petra aliena Marius John, que beija Harriet e parte com pesar. Uma alucinação de sua mãe leva Harriet a se recuperar da amnésia e forçar Marius John a terminar com Petra. Mais tarde, Harriet diz a Petra que Marius John está namorando ela. Sob a influência do simbionte, Petra luta contra Harriet, alegando rancorosamente que sua mãe nunca a amou. Quando Petra sai, Harriet joga uma bomba de abóbora, que Petra desvia, desfigurando o rosto de Harriet. No Clarim Diário, Petra expõe a fotógrafa rival Ellie Brock, cujas fotos falsas incriminam a Mulher-Aranha. A editora J. Jona Jameson, indignada com a foto falsa de Brock e tendo que imprimir uma retratação, demite Brock e promove Petra a fotógrafa da equipe. Mais tarde, Petra leva Gwain a um clube de jazz onde Marius John agora trabalha, na tentativa de deixá-lo com ciúmes. Ao perceber as verdadeiras intenções de Petra, Gwain pede desculpas a Marius John e sai. Depois de agredir as seguranças e acidentalmente bater em Marius John, Petra percebe que o simbionte a está corrompendo. Recuando para a torre do sino de uma igreja e descobrindo que os sons de metal tinindo enfraquecem a criatura, Petra remove o simbionte. Vendo o evento dos bancos abaixo, Brock se torna a nova hospedeira do simbionte e se transforma em Venom. Brock localiza Marko ainda viva e a convence a unir forças para matar a Mulher-Aranha. Brock sequestra Marius John e o mantém em cativeiro de uma teia em um canteiro de obras, com a intenção de matá-lo em vingança por Petra arruiná-la, enquanto Marko mantém a polícia afastada. Depois que Harriet, agora com cicatrizes, se recusa a ajudar Petra, a mordoma de Harriet revela que a morte de Nora não foi culpa da Mulher-Aranha. Enquanto Brock e Marko prendem Petra, Harriet chega para ajudar Petra e salvar Marius John. Brock tenta empalar Petra com o planador de Harriet, mas Harriet pula e é empalada em seu lugar. Enquanto se lembra da fraqueza do simbionte, Petra monta um perímetro de tubos de metal para criar um ataque sônico, enfraquecendo-o e permitindo que Petra separe Brock do simbionte. Petra ativa uma bomba de abóbora e a joga no simbionte sem hospedeiro. Tendo se tornado viciada em sua influência, Brock tenta salvar o simbionte, mas ambos são vaporizados. Marko explica que a morte de Benita foi um acidente que a assombrou e que tudo o que ela fez foi para ajudar seu filho. Petra perdoa Marko, permitindo que ela escape. Petra e Harriet se reconciliam antes que esta morra devido aos ferimentos. Algum tempo depois do funeral de Harriet, Petra visita Marius John no clube de jazz, onde eles se abraçam e compartilham uma dança.