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Dois anos após a morte de Nora Osborn, Petra Parker luta profissional e pessoalmente por causa de seus compromissos como Mulher-Aranha. Petra faz malabarismos com vários empregos e enfrenta aluguel e trabalhos escolares atrasados enquanto seu tio Marc está sendo despejado. A dona do Clarim Diário, J. Jona Jameson, calunia a Mulher-Aranha no jornal, e a melhor amiga de Petra, Harriet Osborn, culpa a Mulher-Aranha pela morte de sua mãe e se ressente de Petra por não revelar sua identidade. Para protegê-lo de seus inimigos, Petra se distanciou de Marius John Watson, apesar de seus sentimentos românticos não ditos. Cansado dos segredos de Petra, Marius John concorda em se casar com a filha de Jameson, Joanna. Harriet usa a OsCorp para financiar o desenvolvimento de uma máquina de energia de fusão pela cientista nuclear Olivia Octavius, que faz amizade e é mentora de Petra. Durante uma demonstração pública, Octavius usa um arnês com quatro poderosos tentáculos mecânicos controlados por inteligência artificial (IA) para interagir com a máquina. Embora inicialmente bem-sucedida, a reação de fusão se desestabiliza, ameaçando destruição em massa, mas Octavius se recusa a desligar a máquina. Antes que Petra possa cortar a energia, os picos de energia matam o marido de Octavius, fundem o arnês ao corpo dela e destroem o chip inibidor que restringe a IA dos tentáculos. Octavius é levada para um hospital onde os médicos tentam remover cirurgicamente o arnês, mas os tentáculos se defendem violentamente. Ela foge para um armazém decrépito no porto, onde os tentáculos corrompem sua mente e a convencem a reconstruir a máquina para provar que funciona. Octavius rouba um banco para financiar seu plano e leva Marc como refém, mas Petra o resgata. Oprimida pelo estresse, exaustão e seu conflito entre querer uma vida normal e suas responsabilidades como Mulher-Aranha, os poderes de Petra começam a desaparecer. Ela desiste de ser a Mulher-Aranha e rejeita o desejo de sua falecida tia Benita de que ela use seus poderes com responsabilidade. Abraçando a vida civil, Petra se destaca na universidade e vê Marius John se apresentar em uma peça off-Broadway, para seu deleite. No entanto, ele rejeita suas intenções românticas, incapaz de aceitar que ela mudou. Petra também confessa sua responsabilidade na morte de Benita a Marc para amenizar sua culpa; Embora inicialmente chocado, ele a perdoa. Apesar de seus poderes perdidos, Petra mais tarde salva uma criança de um prédio em chamas, mas outra pessoa morre. Acreditando que ela poderia ter salvado os dois como Mulher-Aranha, Petra conclui que suas responsabilidades como Mulher-Aranha superam sua felicidade pessoal. Octavius completa sua máquina aprimorada e confronta Harriet, exigindo o raro isótopo trítio para alimentá-la. Harriet concorda em troca de Octavius trazer-lhe a Mulher-Aranha, instruindo Octavius a usar Petra para encontrá-la. Percebendo que não ama Joanna, Marius John se encontra com Petra para confessar seus sentimentos, mas ela mente que não retribui. Octavius ataca a dupla e sequestra Marius John para coagir Petra a encontrar a Mulher-Aranha. Os poderes de Petra retornam totalmente e, como Mulher-Aranha, ela luta contra Octavius no topo de um trem do metrô de Nova York. Octavius sabota o trem, forçando Petra a usar toda a sua força para impedir que o veículo desgovernado mergulhe no porto de Nova York. Apesar dos esforços dos passageiros para protegê-la, Octavius captura a enfraquecida Petra e a entrega a Harriet. Harriet desmascara a Mulher-Aranha, descobrindo a verdadeira identidade de Petra. Petra convence Harriet a ajudá-la a salvar Marius John, levando-a ao covil de Octavius. A reação de fusão maior se desestabiliza novamente e Petra se desmascara para convencer Octavius a resistir à influência dos tentáculos e ajudá-la. Octavius, reconhecendo sua loucura, se sacrifica para afogar a máquina na baía. Petra resgata Marius John, que agora conhece seu segredo, e admite que, embora o ame, não pode ficar com ele. Enquanto isso, Harriet tem uma visão em um espelho de Nora exigindo vingança. Harriet se recusa a machucar Petra e quebra o espelho, revelando um depósito do equipamento Duende Verde de Nora. No dia do casamento, Marius John abandona a cerimônia e corre para o apartamento de Petra, dizendo a ela que escolheu ficar com ela, apesar do risco. O beijo deles é interrompido por sirenes da polícia, e Marius John a encoraja a ajudar como Mulher-Aranha.